Gilead, jaren 50. Jack, een intelligente, rondzwervende alcoholist, en Della, een jonge, vrome lerares, worden onverhoeds ingesloten op een kerkhof, omdat ze beiden de tijd waren vergeten. Ze zijn gedwongen er de nacht door te brengen, en na enige aarzeling raken ze in een urenlang gesprek over diepgaande emoties en grote levensvragen.
Er ontluikt een liefde, maar Jack is wit en Della is zwart, en vanwege de segregatie is een relatie verboden. Als hun verhouding aan het licht komt, ontregelt dit hun leven – wat vermag dan de liefde? Deze gedwarsboomde relatie tussen geheime geliefden toont de paradoxen van het Amerikaanse leven, toen en nu.